Lupiner dreper ikke humler

Få planteslekter i Norge har pådratt seg et så dårlig rykte som lupiner Lupinus. Spesielt hagelupin L. polyphyllus blir sett på som en pest og en plage, fordi den har spredt seg med rekordfart og kan fortrenge all annen plantevekst. Derfor har denne opprinnelig nordamerikanske arten havnet på lista over arter som er uønsket i vår natur. Store ressurser er satt inn for å forsøke å bekjempe den. På toppen av det hele er den giftig og har fått rykte på seg for å drepe humler. Men er det sant? Og hvor har dette ryktet sin opprinnelse fra?

Av Tor Bollingmo (tekst og fotos ©). Publisert 27.01.2021. 

Bildet øverst på siden viser en arbeider av lys jordhumle Bombus lucorum som samler pollen og nektar på blomster av hagelupin Lupinus polyphyllus. For å åpne blomstens sammenvokste nedre kronblader (kjølbladene) og få tilgang til støvbærerne og pollenet, må humla sparke med bena. På den måten kan hele undersiden av humla bli tilgriset med pollen. Også blomstens arr ligger skjult nede i den lukkede kjølen.

Et Babettes Gjestebud

Dette skal ikke bli noe forsvarsskrift for svartelistede arter. Men mye av den informasjonen som er spredt både om lupiner og andre giftige blomsterplanter er direkte feil, eller i beste fall misvisende. Samtidig bidrar denne feilinformasjonen til å tilsløre lupinenes egentlige økologiske rolle. Blant annet eksisterer det et spesialisert samarbeid mellom insekter og mange giftige planter, blant annet lupiner. Et resultat av co-evolusjon gjennom mange titalls millioner år. Slike samarbeid representerer noen av de mest interessante og finstemte mekanismene som finnes i naturen.

Det blir hevdet både titt og ofte at lupiner er giftige og dreper humler. Men sannheten er at lupiner og humler er verdens beste venner og at de to gruppene av organismer gjennom evolusjonen er utformet  til hverandres fordel. Det har lenge vært kjent at både lupiner og mange andre insektvennlige planter inneholder giftforbindelser (Hatzold et al. 1983). Men de siste årenes forskning har avslørt at disse plantene bruker giftstoffene i et spill som er så sofistikert at det får Babettes Gjestebud til å fremstå som en bursdagsfeiring i barnehagen.

Utviklingen av erteblomster og bier

Orden Fabales, belgfruktordenen.
Familie Leguminosae (Fabaceae) erteblomstfamilien.
Underfam. Faboideae (Papilionideae).
Slekt Lupinus.

Slekten Lupinus tilhører underfamilien Faboideae (Papilionideae) i erteblomstfamilien, innen ordenen Fabales. Erteblomstfamilien Leguminosae (også kalt Fabaceae) dukker første gang opp i fossile funn som er 56 – 50 millioner år gamle, i former som ligner de artene vi har i dag. Senere viser de en umiddelbar videre utvikling og spredning til svært mange nye arter. I dag er erteblomstene den tredje største plantefamilien i verden, og gir oss viktige produkter som erter, bønner, peanøtter, soya, kløver- og lusernplanter. De to siste er viktige blant annet som fórplanter i kjøttproduksjonen.

Allerede da erteblomstene dukket opp, var insektpollinering av blomsterplanter en forlengst etablert mekanisme i naturen. Noen av broddvepsene (Aculeata) fikk tidlig smaken på pollen og nektar. Evolusjonen fram mot det som skulle bli bier (Apoidea) ble innledet allerede for rundt 130 – 110 millioner år siden. Erteblomstene hadde derfor et rikt mangfold av bier og veps å samarbeide med da de innledet sin spredning.

Orden Hymenoptera (alle typer veps).
Gruppe Aculeata (broddvepser).
Overfamilie Apoidea (bier og graveveps).
Familier Seks familier av ville bier i Norge (208 registrerte arter).

Pollineres hovedsakelig av humler

Alle de seks artene av lupiner som vokser i norsk natur, er innført fra Sør- og Mellom-Europa eller fra Nord-Amerika. Og alle har humler eller andre store biearter som sine viktigste pollinatorer.

Forskning på Lupinus argenteus (Silvery Lupine) og andre lupiner i Montana, USA, har vist at plantene pollineres av følgende humlearter: Bombus vagans, B. bifarius, B. centralis, B. fervidus, B. flavifrons, B. frigidus, B. huntii, B. melanopygus, B. mixtus, B. nevadensis, B. rufocinctus, B. sylvicola, B. sitkensis, B. occidentalis, B. pensylvanicus, B. bimaculatus, B. griseocollis, B. impatiens og B. kirbiellus (balteatus). Altså hele 19 humlearter i et bredt spekter av landskapstyper, fra lavland til høgfjell. De fleste av disse er lite spesialiserte humler som i utgangspunktet har et stort spekter av blomsterplanter å velge fra. Likevel foretrekker de i stor grad lupiner.

Den lille markhumla Bombus pratorum er blant våre aller vanligste og lettest kjennelige humler. Bredt, gult kragebånd, oransjebrun bakende og ellers svart. Her fotografert ved lupin med lupinpollen på bakleggene. 

Lupiner vokser i tette bestander som fortrenger mange planter som både humler og andre pollinatorer kan være avhengige av. Både ved sin dominans og giftighet kan lupiner føre til endringer i den lokale sammensetningen av insektfaunaen. En undersøkelse fra Finland (Ramula & Sorvari 2017) viste at bestander av hagelupin reduserte mengden av biller, fluer, sommerfugler og maur med 46%, mens mengden av lys jordhumle B. lucorum doblet seg. Hagelupin tiltrakk seg altså humler, men endret den øvrige sammensetningen av insektfaunaen.

Ved en lokalitet i Santa Barbara, nord for Los Angeles, fant man at lokal innplanting av Lupinus bicolor økte forekomsten av den truede humlearten Bombus vosnesenskii (Yellow-faced Bumblebee; se lenke i referanselista). I flere amerikanske verneprosjekter for humler oppfordres publikum til å plante lupiner.

Da står vi igjen med to store spørsmål. Hvorfor er noen planter giftige og hvordan har lupiner fått rykte på seg for å drepe humler? Alt tyder jo på at lupiner er godt likt av en hel mengde humlearter.

Hvorfor er planter giftige?

Planter har mange utfordringer. En av de viktigste er å unngå å bli spist. Med dyr som beiter på planter tenker vi gjerne først på ulike pattedyr som klauvdyr og gnagere. Men det største problemet er faktisk plantespisende insektlarver, fordi de kan forekomme i enorme mengder. Enkelte insektarter har larver som nærmest kan utslette hele plantebestander. I tillegg må planter beskytte seg mot sopp og mikroorganismer.

Derfor har planter utviklet evnen til å produsere kjemiske stoffer for å forsvare seg. Slike stoffer går under samlebetegnelsen sekundære metabolitter. Altså stoffer som ikke er nødvendige for primære oppgaver som normal vekst og forplantning, men som skal løse tilleggsoppgaver.

Planter skal ikke bare beskytte stengler og blader fra å bli beitet på, men de må også beskytte blomsten og ikke minst pollenet. Pollenet inneholder plantens hannlige kjønnsceller. Uten pollenet kan ikke planten formere seg. I tillegg til støvbærerne med pollen består blomsten også av fruktemnet med det hunnlige forplantningsorganet. Derfor må hele blomsten beskyttes så langt det er mulig. Når planter beskytter seg ved hjelp av giftstoffer, finnes giften derfor i hele planten, både i røttene, stengelen, bladene, blomsten og pollenet. Og typisk nok er pollenet ofte den aller giftigste delen av planten. Konsentrasjoner av sekundære metabolitter i pollen kan være opptil 100 ganger (two orders of magnitude) høyere enn i blomstens nektar. De samme giftforbindelsene gjennomsyrer alltid hele planten.

Lupiner produserer flere kraftige giftstoffer, inkludert spartein og lupanin. Disse finnes i hele planten, men i spesielt sterke konsetrasjoner i frøene der giften kan utgjøre hele 3 prosent av vekten.

Et fryktelig dilemma

Det er påvist mer enn 100 ulike forbindelser av sekundære metabolitter i pollen, nektar, kronblader og frø i planteriket som helhet. De fleste stoffene er unike for enkeltarter eller slekter, og finnes som nevnt i alle deler av planten. Selv om konsentrasjonen av giftstoffer varierer mer i nektar enn i pollen, er det ikke til å unngå at insekter som kommer på besøk for å hjelpe planten med pollineringen, alltid kommer i direkte kontakt med de stoffene planten forsvarer seg med. Derfor lever planten med et fryktelig, evolusjonært dilemma. Skal den bli spist av sine fiender eller forgifte sine hjelpere?

Planter produserer sukkerholdig nektar som belønning for pollinerende insekter. Insektene drikker nektaren, kommer i berøring med støvbærerne og får på seg pollen. Så flytter de seg til en ny blomst innen samme art for å få belønning en gang til. Slik får plantene hjelp til å transportere pollenet mellom blomstene for å oppnå kryssbefruktning. De fleste humler og bier samler dessuten med seg store mengder pollen til bruk som proteinrik mat for larvene. På den måten er også pollenet en belønning som blomsten tilbyr. Men hvordan reagerer insektene når både nektaren og pollenet er giftig?

Det er et faktum at mange typer insekter faktisk lar seg avskrekke, og unngår å oppsøke planter med giftig nektar og pollen. På den andre siden må planten balansere sin bruk av beskyttende giftstoffer, fordi den er helt avhengig av insektbesøk for å bli pollinert. Dermed blir dette et økologisk paradoks av enestående proporsjoner.

Svaret er dosering

Den eneste måten planten kan løse dette på, er å balansere bruken av giftstoffer på en slik måte at den slipper å ta hensyn til hele spekteret av pollinatorer. Det finnes flere tusen potensielle pollinatorer bare i vår egen hjemlige insektfauna. I stedet har planten gjennom evolusjonen endt opp med å samarbeide bare med en enkelt helt bestemt pollinator, eller et avgrenset utvalg av pollinatorer, for eksempel humler. Enkelte giftige planter som tyrihjelm Aconitum lycoctonum og revebjelle Digitalis purpurea har valgt å samarbeide bare med en bestemt eller noen ytterst få arter av humler. Tyrihjelm inneholder forøvrig noen av de sterkeste plantegiftene som er kjent og har blant annet blitt brukt til avliving av rovdyr.

Lushatthumle iferd med å lande på blomst av tyrihjelm. Med smal forkropp, smalt hode og lang tunge passer humla som hånd i hanske inn i blomsterkrona.

Tyrihjelm (lushatt) er viden kjent for sitt spesialiserte samarbeid med lushatthumla B. consobrinus, men er også den viktigste næringskilden for tyvhumla B. wurfleini, som biter hull øverst på blomsten og nøyer seg med å «stjele» nektaren. Revebjelle samarbeider nesten utelukkende med hagehumle B. hortorum, i hvert fall i Norge. Disse humlene har gjennom evolusjonen utviklet avanserte, fysiologiske svar for å bryte ned plantegiften, slik at de uten problemer kan drikke og spise så mye giftig nektar og pollen de bare vil. Undersøkelser tyder på at det meste av giftstoffene nøytraliseres allerede før de når frem til humlemagen.

Planter og dyr tilpasser seg hverandre gjennom evolusjonen, og kan ende opp med å bli svært spesialiserte samarbeidspartnere. Lushatthumla er ikke bare fysiologisk tilpasset å tåle giftig nektar og pollen fra tyrihjelmen, men hele humlekroppen er nøyaktig formet slik at humla passer inn i blomsten som hånd i hanske.

Presis dosering av giftstoffer i nektar og pollen kan hjelpe planten med å skille ønskede fra uønskede besøkere. Tyrihjelm og dens slektninger innen Aconitum kan til og med jage bort enkelte humlearter og tiltrekke seg andre. Det finnes to humlearter som er sterkt spesialisert til samarbeid med planter i slekten Aconitum. Den ene er vår hjemlige lushatthumle og den andre er den mer sørlige B. gerstaeckeri som finnes i Pyreneene, Alpene, Karpatene og Kaukasus. De to artene ligner veldig på hverandre, men er ikke i nær slekt. Spesialiseringen for samarbeid med Aconitum har derfor oppstått to ganger uavhengig av hverandre. Disse humleartene kan tolerere konsentrasjoner av giftstoffer som er ti ganger høyere enn det for eksempel mørk jordhumle B. terrestris tåler. På den måten filtrerer Aconitum-plantene bort de fleste korttungede snyltere som kan stjele nektaren ved å bite hull øverst på blomsten. I stedet favoriseres langtungede arter som går inn i blomsten den riktige veien og både henter nektar og flytter pollen. Hagehumla har også høg toleranse for aconitin, samtidig som den også er en langtunget humle.

Arbeider av tyvhumle iferd med å stjele nektar fra et hull som humlene har laget helt øverst på blomsten, der nektariet sitter.

Nye forskningsresultater

Nøyaktig hvordan planter balanserer hensynet til forsvar mot beiting med hensynet til samarbeid med pollinatorer, har lenge vært en gåte. Men de siste årene er det kommet flere arbeider som bringer oss litt nærmere en forklaring. Forskerne er enige om at giftstoffenes primære funksjon er å beskytte plantene mot beiting. Samtidig finnes det ingen dokumentasjon på at sekundære metabolitter dreper humler.

Det finnes derfor heller ingen dokumentasjon på at lupiner dreper humler. Slike påstander har trolig sin opprinnelse i det faktum at lupiner er svært giftige, og at de fleste insekter unngår dem. Det eneste vitenskapelige arbeidet som indikerer at nektar fra lupiner kan ha negativ effekt på humler, er et laboratoriearbeid der mørk jordhumle ble tvangsfóret med giftig pollen (Arnold et al. 2014).

Sekundære metabolitter i lupiner (bl.a. lupanin) er en effektiv beskyttelse mot bladlus og andre snyltere. I det nevnte laboratorie-eksperimentet ble små dronningløse samfunn av mørk jordhumle tilbudt pollen tilsatt lupanin, av lignende konsentrasjon som i naturen (ecologically-relevant concentrations). Målet var å finne ut om dette påvirket humlenes helse og koloniens reproduksjon. Forsøket viste at kolonier som fikk slikt pollen både produserte færre hanner og hanner av redusert størrelse. Men det var ingen ekstra dødelighet blant humlene eller larvene. Konklusjonen var at monokulturer av planter som avles spesielt for høyere giftinnhold for å redusere beiting fra insektlarver, kan føre til negative konsekvenser for pollinatorer i bred forstand (Arnold et al. 2014).

En av svakhetene ved dette eksperimentet var at det var produksjonen av hanner og ikke nye dronninger som ble målt. Nye dronninger er et langt mer pålitelig mål av reproduksjonen. Produksjonen av store, nye dronninger er høydepunktet i bidraget til neste generasjon, og humler produserer langt færre nye dronninger enn hanner. Dessuten var den gamle dronningen ikke tilstede under eksperimentene (uvisst av hvilken grunn) noe som fører til at arbeiderne begynner å legge sine egne hannlige egg, og konflikter om dominans i humlebolet øker. Gamlemor har en helt sentral rolle i den kjemiske reguleringen når det gjelder fóring av larver, spesielt foran produksjonen av nye dronninger. Stevenson (2019) peker dessuten på at valgfrihet når arbeiderne samler pollen ute i naturen, vil gi et mer representativt bilde av pollenets kjemiske rolle enn det tvangsforing i laboratoriet gjør. Lupiner endrer både farge og form på enkeltblomstene når de kommuniserer med humler om kvalitet og mengde av nektar og pollen (Gori 1989). Stevenson (2019) legger også vekt på at det ikke ville gi noen mening om planter skulle ramme sine viktigste samarbeidspartnere negativt gjennom forgiftning.

Gift kan være bra

De siste årene er en rekke plantegifter blitt undersøkt for å sammenligne effekten av forsvar mot fiender med virkningen på nyttige samarbeidspartnere, som humler og andre pollinatorer. Disse undersøkelsene omfatter blant annet koffein, aconitin, nikotin, thymol, linalol, lupanin, grayanotiksiner og en del andre (Stevenson 2019).

Koffein har vist seg å være et effektivt middel mot beitende insektlarver både i tobakks- og kaffeplanter. Hos honningbier kan inntak av koffein i lavere konsentrasjoner motvirke angrep fra visse innvollsparasitter. Men i sterkere konsentrasjoner er koffein giftig og dødelig for biene. I kaffebønner kan koffein finnes i meget sterke konsentrasjoner, noe som beskytter bønnene mot snyltere.

Koffein opptrer i nektar hos en rekke plantearter. Minst 6 familier av blomsterplanter tilbyr koffeinholdig nektar, blant annet camellia Chamelia, kaffe Coffea, Citrus-arter og lindetrær Tilia. Typisk for disse artene er at blomstene er små og hvite eller fargeløse. Det tyder på at blomstenes duft spiller en større rolle enn farge og form i tiltrekkingen av insekter.

Blomster av parklind produserer nektar som blant annet inneholder koffein, og er en populær kilde til sukkerholdig næring for en lang rekke insekter.

Men da forskerne ville undersøke hvilke andre virkninger koffein kan ha på pollinerende insekter, fikk de seg en kraftig overraskelse. Det viste seg at koffein kan ha en meget positiv effekt på insektenes hukommelse og arbeidslyst. Ved litt for høye konsentrasjoner av koffein i nektar, unngikk riktignok bier å besøke citrus- og kaffeblomster. Men ved mer naturlige konsentrasjoner viste det seg at biene husket ulike signaler forbundet med nektarbelønningen tre ganger bedre enn uten koffein, og pollinerte blomstene mer effektivt. Denne virkningen på hukommelsen varte i 72 timer etter inntak av koffein, og kunne spores til bestemte sentra i insektenes hjerne (Menzel et al. 1980; Wright et al. 2013). Hukommelse er en viktig egenskap hos pollinatorer når de tar avgjørelser knyttet til blomstervalg eller skal finne tilbake til bestemte forekomster av blomster.

Lindetrær produserer også koffeinholdig nektar. Koch & Stevenson (2017) spekulerte i om slik koffeinstimulert hukommelse kunne få insekter til å fortsette å returnere til lindetrær selv om blomstene ikke lenger produserte nektar, at de dermed sultet ihjel og at dette kunne forklare de mange episodene med døde humler og bier under slike trær. Men forklaringen er en annen. En egen artikkel om hvorfor humler dør i lindetrær kan du finne her.

Forebygger sykdommer

Det er også kjent at visse kjemiske planteforbindelser kan forebygge sykdom hos honningbier, og at sekundære metabolitter i nektar og pollen kan redusere infeksjoner og bekjempe angrep av Crithidia bombi som er en tarmparasitt (trypanosom) hos humler.

Den effekten som sekundære metabolitter i nektar har på mikrober og parasitter, bidrar med et helt nytt nivå av kompleksitet når den økologiske betydningen av slike giftstoffer skal kartlegges. Forskningen innen dette feltet er helt i startfasen.

Et sjeldent bilde av gresshumle Bombus ruderarius på lupinblomster. Legg merke til de rustrøde hårene som stritter ut bak pollenklumpene, et sikkert kjennetegn på gresshumle. Foto: Ove Bergersen ©.

Konklusjon

Alt tyder på at giftstoffer i planter er meget gamle mekanismer som beskytter plantene mot å bli spist. Tilpasninger der gift spiller en rolle i samarbeidet med pollinerende insekter har oppstått langt senere i utviklingen. Med tiden har enkelte planteslekter utviklet finstemte og gjensidig fordelaktige samarbeid blant annet med humler. Presis dosering av plantegiftene regulerer hvilke arter som kan pollinere blomsten og hvilke som blir avvist. Enkelte plantegifter som koffein kan påvirke pollinatorenes hukommelse og styrke forsvaret mot sykdommer og parasitter.

Ville pollinatorer bidrar betydelig til verdens produksjon av mat og opprettholdelse av verdens økosystemer. Derfor er det viktig å forstå det kompliserte samspillet mellom blomsterplanter og pollinerende insekter. Visse plantegifter har vist seg å være giftige for noen arter av ville bier. Dette har betydning for vurderingen av tiltak når uønskede plantearter sprer seg.

Det finnes ingen vitenskapelige arbeider som dokumenterer at lupiner dreper humler eller at giftstoffer i lupiner reduserer den årlige produksjonen av nye dronninger (eller hanner) hos humler under naturlige forhold. Men lupiner fortrenger andre plantearter, blant annet planter som både humler og andre pollinatorer kan være avhengige av. På den måten reduserer lupiner både plante- og insektmangfoldet.

Takseringer av humler i Norge viser at lupiner blir sterkt foretrukket av mørk jordhumle, en art som har spredt seg voldsomt i Norge og som opptrer som konkurrent i forhold til mer fåtallige og sjeldne humlearter. Lupiner besøkes også flittig av lys jordhumle, åkerhumle, markhumle og hagehumle (egne upubl. obs.) og til og med gresshumle, jf. bildene tatt av Ove Bergersen og Berit Nyrud.

Gresshumle hann ved bitehull på Aconitum. Foto: Berit Nyrud ©.

Litteratur

Arnold, S.E.J. et al. 2014. Herbivore Defence Compounds Occur in Pollen and Reduce Bumblebee Colony Fitness. Journal of Chemical Ecology 40: 878–881. (Artikkelen som er opprinnelsen til oppfatningen av at lupiner er farlige for humler). https://gala.gre.ac.uk/id/eprint/11832/14/11832%20ARNOLD_Herbivore_Defence_Compounds_2014.pdf

Gori, D.F. 1989. Floral color change in Lupinus argenteus (Fabaceae):  Why should plants advertise the location of unrewarding flowers to pollinators? Evolution 43 (4), pp. 870-881.

Hatzold, T. et al. 1983. Quinolizidine alkaloids in seeds of Lupinus mutabilis. J Agric Food Chem 31: 934–938. https://doi.org/10.1021/jf00119a003

Koch, H. & P.C. Stevenson 2017. Do linden trees kill bees? Reviewing the causes of bee deaths on silver linden (Tilia tomentosa). Biol Lett 13: 2017.0484. https://doi.org/10.1098/rsbl.2017.0484

Kretschmar, J.A. & T.W. Baumann 1999. Caffeine in Citrus flowers. Phytochemistry 52:19-23. https://doi.org/10.1016/S0031-9422(99)00119-3. (Funn av koffein i nektar var uventet, fordi nektar er plantens belønning til pollinatorer).

Menzel, R., J. Erber & T. Masuhr 1980. Localization of short-term memory in the brain of the bee, Apis mellifera. Physiol Entomol 5: 343–358. https://doi.org/10.1111/j.1365-3032.1980.tb00244.x

Palmer-Young, E.C. et al. 2019. Chemistry of floral rewards: intra- and interspecific variability of nectar and pollen secondary metabolites across taxa. Ecol Monogr 89:1–23. (Konsentrasjonen av sek. metab. i pollen var høyere enn i nektar. Mer enn 100 giftige forbindelser funnet i planter). https://doi.org/10.1002/ecm.1335

Ramula, S. & J. Sorvari 2017. The invasive herb Lupinus polyphyllus attracts bumblebees but reduces total arthropod abundance. CABI Invasive Species Compendium. (Finsk undersøkelse om lupiners virkning på mengden av insekter). https://www.cabi.org/ISC/abstract/20183240524

Reid, C. 2019. Floral Longevity and Attraction of Arctic Lupine, Lupinus arcticus: Implications for Pollination Efficiency. The Arbutus Review 2019 Vol. 10, No. 1, p.83-99. (Om hvordan lupiner endrer farge og form på kronbladene for å kommunisere med humler om tilbudet på nektar). https://doi.org/10.18357/tar101201918921 

Richardson, L.L. et al. 2015. Secondary metabolites in floral nectar reduce parasite infections in bumblebees. Proc R Soc B 282: 2014.2471. https://doi.org/10.1098/rspb.2014.2471

Stevenson, P. 2014. Toxic nectar affects the behavior of insect pollinators. ScienceDaily 11 Dec 2014.

Stevenson, P.C. et al. 2017. Plant secondary metabolites in nectar: impacts on pollinators and ecological functions. Funct Ecol. https://doi.org/10.1111/1365-2435.12761 (En av hovedkildene for vår artikkel).

Stevenson, P.C. 2019. For antagonists and mutualists: the paradox of insect toxic secondary metabolites in nectar and pollen. Phytochemistry Reviews 19: 603–614 (2020). (Meget god oversiktsartikkel om plantegifters virkning på insekter og hovedreferanse for vår artikkel. Omfattende referanseliste). https://link.springer.com/article/10.1007/s11101-019-09642-y#Bib1

Thomson, J.D. et al. 2015. Flowers with caffeinated nectar receive more pollination. Arthropod Plant Interact 9: 1–7. https://doi.org/10.1007/s11829-014-9350-z

Thøstesen, A.M., J.M. Olesen & A.M. Thøstesen 1996. Pollen removal and deposition by specialist and generalist bumblebees in Aconitum septentrionale. Oikos 77:77. https://doi.org/10.2307/3545587

Wright, G.A. et al. 2013. Caffeine in floral nectar enhances a pollinator’s memory of reward. Science 339: 1202–1204. https://doi.org/10.1126/science.1228806

Noen lenker

Oversikt over pollinatorer på Lupinus argenteus: http://fieldguide.mt.gov/speciesDetail.aspx?elcode=PDFAB2B0H0

Lupinus bicolor økte mengden av Yellow-faced bumble bee Bombus vosnesenskii i skjøtselsområde i Santa Barbara, California. https://en.wikipedia.org/wiki/Lupinus_bicolor

Humler dør av å besøke lupiner: https://www.nationen.no/motkultur/debatt/hagelupiner-var-nye-nasjonalblomst/

Fornuftige kommentarer til denne artikkelen kan bli gjengitt her. Send spørsmål eller kommentarer til tor.bollingmo(krøllalfa)brains.no.